John McIntire incarne de nombreux seconds rôles de l’âge d’or hollywoodien, de 1947 à 1989. Il est à l’affiche de Appelez Nord 777 (1948) de Henry Hathaway, Winchester’73 (1950) d’Anthony Mann, A Lion in the Streets (1953) de Raoul Walsh et Bronco Apache (1954) de Robert Aldrich.
On le voit endosser l’habit de fermier commanditaire du Convoi de femmes (1952) de William A. Wellman, et celui de révérend dans Elmer Gantry le charlatan (1960) de Richard Brooks.
John McIntire est le plus souvent du côté de la loi, policier dans Quand la ville dort (1950) de John Huston, ou juge dans Une bible et un fusil (1975) de Stuart Millar.
Et c’est en shérif que le public le reconnaît le plus, dans Je suis un aventurier (1954) d’Anthony Mann, ou Psychose (1960) d’Alfred Hitchcock, où réveillé en pleine nuit, il semble dépassé par les événements.
L’un de ses derniers rôles est celui du grand-père dans Honkytonk Man (1982) de Clint Eastwood.