Holly Hunter démarre sa carrière avec une apparition dans un slasher gore, Carnage, en 1981.
Elle est révélée en France dans le cannois Arizona Junior des frères Coen sept ans plus tard. L’actrice américaine enchaîne notamment avec Broadcast News de James L. Brooks (1987) et Always de Steven Spielberg (1990).
Le film néo-zélandais La Leçon de Piano (1993), réalisé par Jane Campion, lui offre son plus grand rôle, celui d’une jeune femme devenue sourde et muette et qui exprime ses émotions par la musique. Le long métrage obtient la palme d’or au Festival de Cannes et permet à Holly Hunter de gagner le prix d’interprétation féminine et d’autres récompenses dont l’Oscar de la meilleure actrice.
Elle rejoint les castings de La Firme de Pollack (1993), Week-end en famille de Jodie Foster (1995) et Crash de David Cronenberg qui fait polémique à Cannes, en 1996. Trois œuvres de prestige. On la retrouve également dans un Danny Boyle mineur (Une vie moins ordinaire) où Cameron Diaz tient le premier rôle féminin.
Dans un cinéma plus commercial, elle est l’héroïne du thriller Copycat en 1996, en compagnie de Sigourney Weaver.
A partir des années 2000, Holly Hunter sera davantage sollicitée pour des seconds rôles, loin de ses débuts prometteurs. On la voit dans O’Brother (2000) des frères Coen, Thirteen (2003) de Catherine Hardwicke, la série Top of the Lake (2013) de Jane Campion et Gerard Lee, et Song to Song (2017) de Terrence Malick.
