Fay Bainter débute au théâtre en 1912 et se fait engager par la MGM en 1934. Cette solide comédienne devient alors un prestigieux second rôle hollywoodien de l’âge d’or des studios.
Elle donne la réplique à Katharine Hepburn dans Pour un baiser (1937) de George Stevens, avant d’incarner la même année la mère d’Anton Walbrook dans Michel Strogoff de George Nichols Jr, et Anita Cooper dans le très beau Place aux jeunes de Leo McCarey.
L’année 1938 s’avère positive pour Fay Bainter. Elle tient la vedette dans La Femme errante d’Edmund Goulding, qui la voit nommée à l’Oscar de la meilleure actrice. Et elle interprète la tante de Bette Davis dans L’Insoumise de William Wyler, pour lequel elle est récompensée par l’Oscar du second rôle féminin.
Fay Bainter tourne ensuite plus d’une vingtaine de films dans les années 1940, mère de Mickey Rooney dans La Jeunesse d’Edison (1940) de Norman Taurog ou de Danny Kaye dans La Vie secrète de Walter Mitty (1947) de Norman Z. McLeod, assistante artistique dans Débuts à Broadway (1941) de Busby Berkeley, infirmière dans Cry Havoc (1943) de Richard Thorpe ou tante adoptive dans Dark Waters (1944) d’André De Toth.
Elle brille dans la comédie américaine sophistiquée, s’imposant face à Katharine Hepburn et Spencer Tracy dans La Femme de l’année (1942) de George Stevens, et ne néglige aucun autre genre, du polar Le Repère du forçat (1947) de Jean Negulesco, au film historique Le Général invincible (1953) de Henry Levin, en passant par la comédie musicale La Foire aux illusions (1945) de Walter Lang et le western Le Traître du Far-West (1946) de Stuart Gilmore.
Fay Bainter est nommée à l’Oscar de la meilleure actrice dans un second rôle pour La Rumeur (1961) de William Wyler, qui restera son dernier film.