Acteur britannique, Denholm Elliott entre à la Royal Academy of Dramatic Art avant d’être incorporé dans la Royal Air Force durant la Seconde Guerre mondiale. Son avion a été abattu et il a passé le reste de la guerre dans un camp de prisonnier. Après la guerre, il tourne à la télévision puis au cinéma dès 1949. Il va alors enchaîner les seconds rôles pendant plusieurs décennies avec plus de 150 prestations à son actif.
De cette première période, on peut retenir Commando à Rhodes (Milestone, 1953), Alfie le dragueur (Gilbert, 1966), La mouette (Lumet, 1968), La maison qui tue (Duffell, 1970), Le caveau de la terreur (Ward Baker, 1973), Une fille pour le diable (Sykes, 1976), La rose et la flèche (Lester, 1976), Le voyage des damnés (Rosenberg, 1976), Jack le magnifique (Bogdanovich, 1979) et Cuba (Lester, 1979).
Toutefois, il acquiert la célébrité sur le tard grâce à son rôle récurrent du docteur Marcus Brody dans la saga Indiana Jones de Steven Spielberg. Il est dans Les aventuriers de l’arche perdue (1981) et Indiana Jones et la dernière croisade (1989). Entre-temps, il tourne des films majeurs comme Un fauteuil pour deux (Landis, 1983), Chambre avec vue (Ivory, 1985), Maurice (Ivory, 1987) et September (Allen, 1987). Il a également continué une intense activité à la télévision.
En 1987, Denholm Elliott est diagnostiqué positif au sida et finit par décéder des suites de la tuberculose en 1992 à l’âge de 70 ans.